Šeremetjevo je prvobitno građen kao glavni aerodrom Ratnog vazduhoplovstva Sovjetske armije – Šeremetjevski, ali je kasnije promenio ime i postao civilni aerodrom. To se dogodilo na inicijativu lidera SSSR Nikite Hruščova, koji je posle posete Velikoj Britaniji 1956. godine bio impresioniran londonskim aerodromom Hitrou.
Prema rečima savremenika, Hruščov je bio toliko zadivljen razmerama Hitroua da je, po povratku u SSSR i izlasku iz aviona na aerodromu Šeremetjevo, pogledao prazan prostor sa rečima: „Vreme je da se ovde izgradi takav aerodrom”.
Rođendan aerodroma Šeremetjevo smatra se 11. avgust 1959. godine: tada je tu sleteo prvi avion Tu-104 sa putnicima iz Lenjingrada. Sa Šeremetjeva je 1. juna 1960. izveden prvi međunarodni let iz Moskve za Berlin, a godinu dana kasnije odatle su leteli čarter letovi za Kubu, Meksiko, Australiju, Argentinu, Kanadu i SAD. Do 1970. godine Šeremetjevo je bio najveći aerodrom u SSSR-u. Tokom decenija, aerodrom je dobio nove terminale (ukupno šest) i postao najveći aerodrom u Rusiji u smislu putničkog i kargo saobraćaja.
Godine 2018. odlučeno je da Šeremetjevo nazovu u čast pesnika Aleksandra Puškina i sada aerodrom nosi njegovo ime. Šeremetjevo je 2019. i 2020. godine prepoznat kao najbolji po kvalitetu usluge među najvećim aerodromima u Evropi sa prometom putnika od preko 40 miliona ljudi.